2022年3月15日，国际学术期刊PNAS在线发表了中国科学院分子植物科学卓越创新中心逆境生物学研究中心段成国研究组题为“A Fungal Effector Suppresses the Nuclear Export of AGO1-miRNA Complex to Promote Infection in Plants”的研究论文。该工作报道了一种由棉花黄萎病致病真菌-大丽轮枝菌核效应因子介导的致病新机制：核效应因子通过抑制植物小RNA的核质转运，操纵跨界小RNA对真菌致病基因的沉默，促进侵染。

　　黄萎病是由土传性致病真菌-大丽轮枝菌引起的一种维管束病害，是多种经济作物中最具破坏性的病害之一。该病原菌寄主范围广，包括很多重要的经济作物如棉花、烟草和番茄等。由于大丽轮枝菌能够以微菌核的形式存在于土壤或植物残体中，使其可以在没有宿主的情况下存活数年。尤其在棉花上，由于缺少天然的抗病种质资源，防治难度极大，成为限制我国甚至全球棉花生产的主要问题之一，被喻为棉花“癌症”。也因此，破解病原菌的致病机制对于寻找高效的病原分子靶标进行抗病育种至关重要。

　　生物活性分子在互作物种间的跨界交流在自然界广泛存在。小RNA作为调控性非编码RNA的一种已经被证明可以在植物与多种生物的互作系统之间穿梭，如植物与寄生植物之间、植物与病原真菌之间以及植物与共生固氮细菌之间等。在植物-病原真菌互作系统中，小RNA可以被跨物种双向递送到受体细胞中诱导特定基因的沉默，修饰植物抗病性与病原真菌的致病性。例如，在棉花-大丽轮枝菌互作系统中，棉花等植物可以递送miR159和miR166到真菌细胞诱导毒性基因的跨界沉默，促进植物对病原菌的抗性。但是对宿主植物来说，这种由跨界小RNA介导的免疫机制是如何被调控的，以及是否存在来自于病原的拮抗机制还不太清楚。

　　最近的研究表明，miRNA是以与AGO1复合物的形式通过TREX-2和核孔蛋白复合物（NPC）的协作被转运到细胞质中。在本研究中，研究人员揭示了一种由大丽轮枝菌分泌的核效应因子VdSSR1（Secretory Silencing Repressor 1）介导的小RNA跨界沉默的拮抗机制。VdSSR1是一个毒性决定因子，在植物中表达VdSSR1并不显著影响小RNA的总体积累水平，但对小RNA的核质分布有显著影响，表达VdSSR1的植物细胞核中小RNA的积累升高，而细胞质小RNA显著减少。进一步研究发现，VdSSR1可以与植物RNA转运复合体TREX的关键组分ALY家族蛋白互作，阻止其与UAP56等TREX组分的组装。VdSSR1-ALY的互作不仅影响了RNA的核质转运，同时也影响了AGO1蛋白的核质分布，最终导致植物细胞质中和递送到真菌细胞中的跨界miRNA的积累减少，使真菌的致病力增强。

　　综上，该工作揭示了一种由病原真菌操纵植物小RNA产生抑制跨界RNAi免疫的拮抗机制，进一步显示了跨界RNAi机制的重要性和植物-病原互作的复杂性。

　　中科院分子植物科学卓越创新中心的博士后朱晨、博士生刘嘉卉为该论文的共同第一作者，段成国研究员为通讯作者。博士生刘婷、陈韵娅等参与了该工作。该工作还得到了中科院微生物所郭惠珊研究员、赵建华副研究员和华南师范大学张钟徽教授的大力支持与帮助。研究工作得到中科院先导科技专项和国家自然科学基金等的资助。

　　论文链接：https://www.pnas.org/doi/10.1073/pnas.2114583119

VdSSR1作用机制示意图模型